Die in Graz geborene Cellistin studierte zunächst bei Hildegund Posch und Rudolf Leopold in Graz und absolvierte ihr Studium bei Tobias Kühne in Wien. Zahlreiche Meisterkurse, u. a. bei Philippe Muller, Paul Tortelier, Florian Kitt oder Orfeo Mandozzi.
Neben Substitutentätigkeit im Niederösterreichischen Tonkünstler-orchester, im Grazer Philharmonischen Orchester und in der Volksoper Wien, beschäftigte sich Ruth Winkler auch intensiv mit Musik des 20. und 21. Jahrhunderts. Sie wirkte beim Klangforum Wien mit und ist Mitglied im Ensemble für zeitgenössische Musik Szene instrumental Graz.
Mitwirkung bei Festivals wie dem steirischen herbst, der styriarte, Wien Modern, dem Klangbogen Wien, Darmstädter Festival neuer Musik oder der Biennale Zagreb.
Seit 1996 leitet Ruth Winkler eine Celloklasse am Johann-Joseph-Fux Konservatorium Graz und seit 2002 ist sie Solocellistin bei recreation - Großes Orchester Graz.